Zekeriya Mihrabı, Kıble Mescidi’nin doğu kısmında bulunur. Bu mihrap, Zekeriya (a.s.)’a nisbeten isimlendirilmiştir. Ayeti Kerime’de zikri geçtiği üzere Zekeriya (a.s.)’ın Hz. Meryem’i ziyaret ettiğinde gördüğü bu mihraptır. Hz. Meryem’in 12 sene boyunca kaldığı bu mekânın anahtarları Zekeriya (a.s.)'da bulunur, Mescide vakfedilen Hz. Meryem’in eğitim ve yetişmesini üstlenen Zekeriya (a.s.) onu sürekli ziyaret ederdi. Kendisinden başka kimse girmemesine rağmen Rabbimizin bir ikramı olarak odada sürekli taze meyveler (yazın kış, kış aylarında yaz meyveleri) görürdü. "Ey Meryem! Bu sana nereden geldi?" diye sorar, o da "Allah tarafından" cevabını verirdi. Kuşkusuz Allah dilediğine sayısız rızık verir.”(Ali İmrân Suresi; 37) Zekeriya (a.s.)'ın, Yahya (a.s.)'ın müjdesiyle icabet olunan duasını yaptığı mihrabın bu mihrap olmadığı düşünülmektedir.